Üksus asutati 1. jaanuaril 1998. aastal. Alustati väikese meeskonnaga, aga aastate jooksul on divisjon jõudsalt arenenud – seda nii lahingutehnika kui ka inimeste osas. Oluline tegur selles arengus on olnud integreerumine NATO-sse ning laiemas mõttes rahvusvaheline koostöö. Selle koostöö üks oluline vorm on BALTNET, mille arengule pandi alus 1999. aastal Eesti, Läti ja Leedu vahel sõlmitud lepinguga. BALTNET kujutab endast Balti õhuseire võrgustikku, mis on tänapäeval osa NATO integreeritud õhu- ja raketikaitsesüsteemist (NATINAMDS).
Aastal 2000 avati Ämaris õhusuveräänsuskeskus, praeguse õhuoperatsioonide juhtimiskeskuse eelkäija. Esialgu tegeldi õhuseirega 8 tundi päevas, 5 päeva nädalas. Järgmisel aastal aga suudeti juba üle minna ööpäevaringsele lahinguvalvele. Sellest ajast alates pole Eesti õhuruumis toimuva jälgimine hetkekski katkenud. Alates 2009. aastast on meie keskus Ämaris suuteline vajadusel ka NATO õhuturbe hävitajaid sihitama, s.t juhtima ning seda võimekust testitakse iga kuu.
Esialgu olid divisjoni seirevõimalused üsna tagasihoidlikud, kuid aja jooksul need kasvasid. 2003. aastal avati Kellavere esimene moodne radarpost. Järgmisel aastal hakkas tegutsema radarpost Ämaris. 2006 alustas tööd Tšehhi päritoluga passiivseiresüsteem VERA-E ning aastast 2013 töötab radar GM-403 Muhu radarpostil. 2014. aasta sügisel alustas tööd teine sama tüüpi radar Otepää lähedal Tõikamäel.
Nüüdseks on õhuseiredivisjonist saanud professionaalselt tegutsev üksus, mille käsutuses on nüüdisaegne maailmatasemel tehnika ja mis suudab täita talle pandud ülesanded.