Sidekool alustas tegevust 2001. aastal ning kuulus kuni 2004. aastani staabi- ja sideüksuste väljaõppekeskuse üksik-sidepataljoni koosseisu, mis tegeles staabi- ja sideüksuste väljaõppega ning tagas kaitsejõudude peastaabi ja väeosade ning kaitseliidu vahelise side kogu riigis.
2001. aasta septembris alustas esimene nooremallohvitseride kursus sideõpet rakenduskõrgharidusõppes ning esimeses lennus lõpetas ka praegune küberväejuhatuse ülem kolonel René Innos. 2003. aasta oktoobris alustas vanemallohvitseride erialakursus kutseõppena.
Aastail 2004–2009 jätkas sidekool tegevust kaitseväe side- ja infosüsteemide väljaõppe- ja arenduskeskuse all. Ühtlasi oli sidekool seetõttu kuni 2008. aastani osa kaitseväe ühendatud õppeasutustest (praegu kaitseväe akadeemia). 2004. aastal alustati koolihoone renoveerimist Filtri linnakus Tallinnas, mis valmis 2006. aastal.
2009. aastal nimetati üksik-sidepataljon ümber staabi- ja sidepataljoniks, mille alla kuulus kuni 2013. aastani side- ja infosüsteemide väljaõppe- ja arenduskeskus, mis nimetati seejärel kaitseväe side- ja juhtimissüsteemide väljaõppe- ja arenduskeskuseks.
2013. aastal lõpetati side- ja juhtimissüsteemide väljaõppe- ja arenduskeskuse tegevus ning reorganiseerimise järel koondusid IT-spetsialistid ja arendajad info- ja kommunikatsioonitehnoloogia keskusesse ning sidekool jäi tegutsema eraldi asutusena.
1. augustil 2018 alustas tööd kaitseväe küberväejuhatus ning selle muudatuse tõttu liikus sidekool staabi- ja sidepataljoni allüksusesse küberväejuhatuses.
12. jaanuaril 2023 liikus staabi- ja sidepataljon äsja loodud diviisi staabi alla ning sidekool nimetati küberväejuhatuse allüksuseks.
Sidekooli mitteametlik tunnuslause on „Hoiame sidet!“.